L'ordonnance fixant les attributions des Directions du Conseil d'Etat et de la Chancellerie d'Etat (OADir; RSF 122.0.12) confie à la DIAF les attributions suivantes dans le domaine institutionnel:
- la Constitution et les institutions;
- la politique des langues;
- les relations Eglises-Etat;
- les droits politiques;
- les naturalisations;
- l'état civil;
- les préfectures;
- les communes.
La DIAF exerce ces attributions par son secrétariat général, ainsi que par le Service des communes (SCom) et le Service des affaires institutionnelles, des naturalisations et de l'état civil (SAINEC). Les préfectures lui sont par ailleurs rattachées administrativement.
A ces attributions s'ajoutent celles dans le domaine de l'agriculture, de l'alimentation, des forêts et de la faune.
